Strange Stuff And Funky Things

Nous avons donc vu la semaine dernière le modèle évolutif, conçu par Richard Prum, qui tente de retracer l'histoire des différentes étapes évolutives menant à l'émergence de plumes adaptées au vol. Ce modèle, si vous n'avez pas la patience de lire mon précédent article (mais c'est très mal!), le voici:

Dans ce modèle, cinq étapes se succèdent et sont récapitulées lors du développement d'une plume chez un oiseau. En effet, chez un poulet par exemple, toutes les plumes sont issues d'une placode puis d'une plume folliculaire qui évoquerait peut être la morphologie des toute premières plumes (les proto-plumes). Les barbes et barbules apparaissent également de manière séquentielles. Enfin, en fonction de la manière dont les barbes croissent, parallèlement ou de manière hélicoïdale, la plume prendra une forme particulière, duveteuse ou penne respectivement.

Tout ceci suggère que chacune de ces structures sont issues d'innovations évolutives successives. En effet, pour qu'une plume puisse se former, il faut nécessairement qu'on obtienne au début un tube. Les barbes des plumes duveteuses ou pennes requièrent donc l'existence préalable d'une structure de type plume folliculaire. de la même manière, le rachis d'une plume penne provient de la fusion des barbes qui croissent de manière hélicoïdale: le rachis nécessite donc l'innovation évolutive des barbes puis celle de la croissance hélicoïdale. Vous voyez ou je veux en venir: chaque étape du modèle n'a pas été postulée au hasard! Chacune équivaut à l'ajout d'une innovation évolutive. Et la grande élégance de ce modèle vient du fait que chaque étape correspond à une prédiction testable!

De nos jours, de simples données développementales ne sont plus satisfaisantes pour étayer un modèle évolutif. Enquêter sur l'évolution des plumes requiert la description des mécanismes moléculaires à l'origine de ces étapes développementales. J'appuie sur l'expression à l'origine parce qu'elle reflète bien la démarche de l'évo-devo: découvrir les protagonistes moléculaires qui contrôlent des étapes du développement revient à découvrir les outils ancestraux qui ont servi à mettre en place les premières esquisses de structures aussi complexes qu'un plume.

C'est chaud à piger, hein? Allez, vous inquiétez pas... c'est juste le début!

Pour comprendre un petit peu la démarche qu'ont entrepris les chercheurs qui voulaient étudier l'histoire évolutive des plumes, il faut d'abord savoir ce que sont exactement les oiseaux. Par exemple, savez vous quels sont les animaux actuels qui sont les plus proches des oiseaux en terme de parenté? Et bien de nombreuses études morphologiques et moléculaires ont permis de déterminer qu'il s'agissait des crocodiles! Crocodiles et oiseaux forment donc un groupe qu'on appelle les archosauriens.

 Etonnant, non?

C'est donc en comparant les crocodiles et les oiseaux qu'on peut commencer à accumuler des indices sur l'origine des plumes. Il faut donc chercher une structure cutanée partagée par les crocodiles et les oiseaux qui pourraient avoir conservé des propriétés ancestrales chez l'un ou l'autre groupe d'espèces: ça ne vous dit rien? Et si je compare ça par exemple:

Est-ce que l'écaille conservée chez ces archosaures pourraient être la structure ancestrale qui aurait évolué en plume dans la lignée des oiseaux?

Pour en avoir le cœur net, il faut comparer le développement de ces structures et surtout les gènes impliqués dans leur formation. En effet, c'est en menant une analyse comparative du développement des écailles d'oiseaux et de crocodiles que l'on peut commencer à comprendre quels ont pu être les innovations développementales qui ont permis leur complexification lors de l'histoire évolutive des plumes.

C'est pour la première fois je crois que je vais évoquer sur SSAFT le nom de certains gènes et il faut que je vous prépare psychologiquement à la chose: rappelez-vous les biologistes sont de grands enfants (si vous avez des doutes en voici les confirmations ici et là ).

Il s'avère que chez la plupart des vertébrés, deux gènes interviennent très souvent pour la formation des structures cutanées comme les poils, les écailles et les plumes. Ces deux gènes sont Shh (pour Sonic Hedgehog, oui oui, le personnage de SEGA) et Bmp2 (pour Bone Morphogenetic Protein 2... bon ben ça arrive que les biologistes soient sérieux c'est tout!). Il a fallu donc déterminer comment agissent ces gènes lors de la formation des écailles des archosaures.

Vous en avez peut être déjà entendu parlé, mais par prudence, je réexplique: bien que toutes les cellules d'un organisme partage les même gènes, elles sont différentes les unes des autres parce qu'elles n'activent pas leurs gènes de la même manière. Ainsi, au sein d'un groupe de cellules identiques, on peut obtenir une très grande variété de cellules finales avec des programmes d'activation de gènes différents. En génétique, quand un gène est activé on dit qu'il s'exprime. L'expression d'un gène peut être suivie à l'échelle d'une cellule, d'un organe voire même d'un organisme entier à l'aide d'une technique qu'on appelle l'hybridation in situ et qui permet de colorer (le plus souvent en bleu) des cellules exprimant un gène spécifique.

Etudions donc, si vous le voulez bien, l'expression des gènes Shh et Bmp2 lors de la formation des écailles d'oiseaux (poulet et canard) et de crocodiles, mais aussi lors de la formation des placodes des plumes de ces volatiles:

En ce qui concerne les écailles de tous ces archosaures, l'expression de ces deux gènes est presque identique: Shh se retrouve exprimé dans les cellules du bas de l'écaille en formation tandis que Bmp2 s'exprime dans le haut de l'écaille. C'est d'ailleurs ce qui est schématisé à droite avec les rectangles où le côté haut est bleu (Bmp2) et le côté bas est rouge (Shh). Ces deux expressions sont même assez similaires à l'expression de Shh et Bmp2 dans la plume au stade placode chez le poulet et le canard. Que suggèrent donc ces résultats?

Et bien il est probable que Shh et Bmp2 étaient employés de la même manière dans les écailles du dernier ancêtre commun des oiseaux et des crocodiles, et que cette manière de s'exprimer a été maintenue dans le stade placode lors de la formation des plumes.

Ces première données moléculaires nous confirment donc que les plumes proviennent probablement d'écailles chez un ancêtre (la morphologie de ces écailles n'ayant que peu changé chez les crocodiles). La première étape de l'histoire évolutive des plumes est récapitulée par l'étape développementale du stade placode.

Continuons notre inspection: comment s'expriment nos nouveaux gènes préférés dans les étapes suivantes de la formation des plumes?

Expression des gènes Shh et Bmp2 lors de la morphogenèse de plumes duveteuses (D-E) et pennes (F-H)

Les images A et B nous montrent que Shh (A) et Bmp2 (B) sont exprimés dans un territoire diffus chevauchant au stade plume folliculaire. Tiens, tiens, c'est différent de ce qui se passait au stade placode précédent où les territoires d'expression étaient bien distincts. Et puis l'image C nous montrent que cette expression (ici celle de Shh) change au fur et à mesure que la plume mature: on voit apparaitre des stries. C'est curieux parce que des stries, c'est ce qui pourrait préfigurer l'émergence de barbes! Si c'est le cas, on devrait voir une différence de ces stries pour des plumes duveteuses et des plumes pennes: des stries bien parallèles pour une plume duveteuse (D) et en spirale pour des plumes pennes avec un côté ou les stries se rejoignent (F) et une arrête sans stries de l'autre côté (G). Et ben voilà, bingo: on a deux gènes qui peuvent nous permettre d'observer la préfiguration des barbes au cours de la formation des plumes.

Mais pour en être certain, Matthew Harris, John Fallon et Richard Prum ont voulu soumettre cette hypothèse à un test : est-ce que l'expression de ces deux gènes peut expliquer la variété de plumes qui parcourent le corps des jeunes poussins à la naissance. En effet, le duvet des poussins est souvent très divers avec des plumes bifurquées, trifurquées, fusionnées, ou même complètement séparées de la peau du poussin. Les auteurs ont donc étudié attentivement l'expression du gène Shh sur de très nombreux follicules et ont obtenu ces images saisissantes (gardez en tête que l'expression de Shh marque la limite des barbes et que celles-ci paraissent donc blanches à l'image):

L'expression de Shh et Bmp2 préfigure les variations

morphologiques des plumes du duvet de poussin

Chaque petites anomalies dans la régularité des stries explique une morphologie particulière de plumes: l'image C par exemple montre une bifurcation qui laisse apparaitre une barbe non rattachée à la base du follicule et le résultat en H montre une mini plume qui se détache du reste du duvet...

Ce qui est quand même très curieux, c'est que ce soit les même deux gènes, Shh et Bmp2, qui sont impliqués dans ces différentes étapes du développement de la plume. En tout cas, un petit schéma s'impose pour résumer tout ça:

L'emploi répété de la combinaison de gènes Shh et Bmp2 n'est finalement pas si curieuse que ça. En effet, ces deux gènes constituent ce qu'on appelle un module génétique, une relation entre deux gènes conservée au cours de l'évolution mais pouvant être employée pour générer des modifications morphologiques significatives.

En l'occurrence, les chercheurs ayant étudié l'expression des gènes Shh et Bmp2 lors de la morphogenèse des plumes pensent que ce module génétique a été utilisé plusieurs fois au cours de leur évolution et corroborent le modèle de Richard Prum jusqu'à l'étape IIIa.

Au départ, l'ancêtre des archosaures employait ce module lors de la formation d'écailles. Des plumes tubulaires primitives ont évolué à partir de ces écailles par le recrutement du module génétique Shh-Bmp2 dans un domaine chevauchant d'un côté de l'écaille. L'étape suivante implique un nouveau recrutement de ce module pour définir des domaines d'expression longitudinaux qui strient la plume folliculaire: résultat, on obtient la toute première plume à barbes, une plume duveteuse. Enfin, une variation du module entrainant des stries non plus longitudinales mais hélicoïdales permet l'émergence d'une plume penne possédant un axe, le rachis.

Bien entendu, avec de nombreuses expériences dont je vous passerai la description, les auteurs ont montré que Shh et Bmp2 étaient essentiels à chacune de ces étapes et que la perturbation de leur activité entrainait une perturbation spécifique de la morphologie de la plume selon l'étape développementale.

Ce qui manquait au tableau, c'était le type de relation qu'entretiennent ces gènes au sein du module. Encore une fois, un modèle a été conçu avant d'être testé empiriquement. Bon autant vous prévenir tout de suite, ce modèle est à peine compréhensible. Le postulat de départ est le suivant: pour créer des stries d'expression, il est possible d'employer un simple module impliquant deux gènes dont un jouerait le rôle d'activateur (Shh qui promouvrait sa propre expression et l'expression de son inhibiteur) et l'autre le rôle d'inhibiteur (Bmp2 qui cherche à diminuer l'expression de Shh). En réalisant des simulations à partir de différentes conditions de départ, voici les résultats obtenus:

Le modèle inhibiteur-activateur est suffisant pour expliquer

l'émergence des stries d'expression et donc de la formation de barbes

Sachant que Shh et Bmp2 portent bien ces fonctions, ce modèle a donc été confirmé et renforce le modèle évolutif des plumes employant à plusieurs reprises ce module génétique. Un dernier obstacle restait à franchir: celui expliquant les stries hélicoïdales (images I et J ) qui permettent la formation de plumes pennes. Les auteurs ont estimé qu'un troisième protagoniste était nécessaire pour expliquer ce type d'expression, favorisant d'un côté les bifurcations (I)  et de l'autre l'arrêt des stries (J).

Il s'avère que quelques mois après avoir publiés leur modèles, un groupe de chercheurs trouvaient de manière totalement indépendante ce troisième protagoniste, le gène Wnt3a.

Bref, ça y'est j'ai perdu les 90% d'entre vous à partir de maintenant... C'est pas grave je compte vous récupérer la semaine prochaine! Comment? Et bien tout simplement en vous montrant comment les données paléontologiques corroborent soutes ces données développementales et moléculaires...

C'est bien ça: la semaine prochaine, c'est Jurassic-à-plumes Park!

Références :

Harris, M. P., J. F. Fallon, et al. (2002). "Shh-Bmp2 signaling module and the evolutionary origin and diversification of feathers." J Exp Zool 294(2): 160-76.

Harris, M. P., S. Williamson, et al. (2005). "Molecular evidence for an activator-inhibitor mechanism in development of embryonic feather branching." Proc Natl Acad Sci U S A 102(33): 11734-9.

Prum, R. O. (1999). "Development and evolutionary origin of feathers." J Exp Zool 285(4): 291-306.

Prum, R. O. (2005). "Evolution of the morphological innovations of feathers." J Exp Zoolog B Mol Dev Evol 304(6): 570-9.

Prum, R. O. and A. H. Brush (2002). "The evolutionary origin and diversification of feathers." Q Rev Biol 77(3): 261-95.

Prum, R. O. and J. Dyck (2003). "A hierarchical model of plumage: morphology, development, and evolution." J Exp Zoolog B Mol Dev Evol 298(1): 73-90.

Yue, Z., T.-X. Jiang, et al. (2006). "Wnt3a gradient converts radial to bilateral feather symmetry via topological arrangement of epithelia." Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 103(4): 951-955.