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Strange Animals

Songes d’une nuit de Poulpes

Heidi, poulpe rêveur (PBS)
Chronique préparée pour la Méthode Scientifique du 02/04/2021


Dans la nouvelle qui allait inspirer le film Blade Runner, Philip K. Dick se demandait si les androïdes rêvent de moutons électriques. Dans un univers parallèle, il aurait pu renouer avec la tradition Lovecraftienne et s’interroger sur le contenu des songes de créatures à l’apparence de poulpes. Mais dans notre monde bien concret, il s’avère que nous ne savons que très peu de chose sur le sommeil des céphalopodes, et encore moins sur leur capacité à rêver.
Les amateurs de documentaires animaliers se souviendront alors peut-être qu’assez récemment, en octobre 2019, la chaîne américaine PBS avait diffusé un extrait de son programme surnommé “Octopus: Making Contact” où David Scheel, professeur de biologie marine de l’Université Alaskienne du Pacifique, adoptait une pieuvre femelle de l’espèce Octopus cyanea dans un grand aquarium installé dans son logis. Dans l’extrait en question, devenu viral depuis, la petite pieuvre surnommée Heidi se repose dans un coin de l’aquarium, les yeux rentrés dans ses orbites. Mais soudain elle semble prise de tremblements et de petits spasmes, sa peau change rapidement de couleur et de textures, et donne la vivace impression d’être plongée dans un rêve particulièrement animé.


Une autre vidéo similaire a été filmée par Rebecca Otey dans un zoo du Colorado


Face à ces images, difficile de ne pas céder à l'anthropomorphisme ou de rapprocher ce comportement à celui de nos animaux domestiques qui couinent, miaulent ou aboient durant leur sommeil. Dans l'extrait, David Scheel reste prudent et nous invite à patienter pour que des études scientifiques soient menées afin de déterminer si les pieuvres sont bel et bien capables de rêver. Et bien le 25 Mars dernier, paraissait dans la revue iScience une étude menée par des chercheurs brésiliens explorant justement ce curieux phénomène.
Mais avant de s'embarquer en quête du contenu des expériences oniriques de céphalopodes, il faut d'abord se demander s'ils dorment. Un des premiers réflexes des savants est alors de prospecter l'état cérébral des animaux chez qui ils essaient de caractériser un état de sommeil. Mais autant le cerveau des mammifères, voire des vertébrés, présente suffisamment de similitudes avec le nôtre pour qu'une comparaison semble possible, autant les 9 ganglions nerveux principaux chez les pieuvres, (un dans la tête et un contrôlant chaque bras) n'offrent que peu de rapprochements anatomiques possibles avec notre encéphale.
Lors d'une de mes chroniques pour Podcast Science, j'avais cherché à me renseigner sur les protocoles déployés par les éthologues pour déterminer si des animaux éloignés de nous en terme de parenté étaient capables de dormir, et découvert ainsi que des chercheurs ont proposé de donner des caractéristiques essentielles au sommeil. Aussi, aujourd’hui, on s’accorde à définir 3 éléments clés de cet état physiologique:

  • L’activité physique et physiologique pendant cet état sont restreintes

  • La vitesse de réponse à un stimuli externe est altérée quand l’animal est plongé dans cet état

  • Si on prive l’animal de cet état physiologique, il fonctionne moins bien et aura besoin de passer plus de temps dans cette disposition pour compenser le manque, preuve que le sommeil est nécessaire au bon fonctionnement de l’animal

Ainsi, à travers des protocoles expérimentaux ingénieux et incongrus, comme l'Insominator, un agitateur magnétique destiné à perturber le repos d'abeilles, ou un aquarium équipé de jets d'eaux pour contrarier la tranquillité des méduses, la communauté scientifique s'accorde aujourd'hui à considérer que le sommeil est une caractéristique ancestrale chez tous les animaux, même ceux, comme les méduses, qui ne possèdent pas de cerveau à proprement dit.
Chez les céphalopodes, ce même type d'expérience a été mené, et a permis de caractériser la propension à roupiller chez une espèce de pieuvre, Octopus vulgaris en 2011, et même une espèce de seiche, Sepia officinalis, en 2012.

En somme, si vous me passez l'expression, l'état dans lequel était plongé Heidi la pieuvre, pouvait vraisemblablement être de la somnolence. Mais alors pourquoi cette activité de la peau et ces tremblements des bras? Chez les mammifères, les oiseaux et mêmes certains lézards, en résumé chez les amniotes, il existe plusieurs phases du sommeil suivant des cycles répétés, dont un qui est caractérisé par une activité cérébrale proche de celle pouvant être enregistrée chez l'individu éveillé : d'où le nom que lui a donné Michel Jouvet de sommeil paradoxal. Les anglophones lui préfèrent la terminologie de 'Rapid Eye Movement Sleep' (sommeil à mouvements oculaires rapides) en référence aux tressaillements exercés par nos yeux durant cette phase du sommeil qui correspond à nos fameuses phases de rêves qui succèdent à des plages de sommeil lent.

Nous en revenons donc à cette fameuse étude brésilienne qui s'est intéressée aux phases de sommeil chez quatre spécimens de pieuvres de l'espèce Octopus insularis, capturés dans les eaux tropicales de la plage de Buzios, près de Rio de Janeiro. Après 10 jours d'acclimatation dans de grands aquariums séparés, les 3 femelles et le mâle ont été filmés jours et nuits durant 4 journées complètes pour documenter le moindre de leurs roupillons. Cela a permis notamment aux chercheurs de classer leurs comportements en plusieurs catégories, notamment ceux où les poulpes étaient inactifs. Après cette catégorisation, la partie expérimentale de leur protocole était enclenchée pour tester l'excitation des pieuvres et leur sortie d'un état inactif.

Protocole experimental, Medeiros et al., 2021
Lorsque les pieuvres étaient tranquilles, elles présentaient 5 variations caractéristiques de leur état de quiescence : Un état serein avec les pupilles des yeux bien ouvertes, le même état mais les yeux fermés tout en arborant une peau de couleur pâle, un mix des deux avec un seul œil ouvert et enfin les deux états les plus intéressants à savoir l'état yeux fermés mais mobiles et la peau et les bras parcourus de tressaillements et de changements de couleur

Quiet Active state
et mon préféré où la pieuvre prend l'apparence d'un dessert vanille chocolat avec la partie gauche totalement blanche et la partie droite totalement noire, coloration qui change de côté brusquement, un état que les chercheurs ont surnommé "calme moite-moite", un surnom que j'affectionne beaucoup.

Quiet Half and Half
Pour s'assurer qu'il s'agissait d'un état de sommeil, nos éthologues ont procédé à des expériences de mesures du seuil d'excitabilité des pieuvres en fonction de leur état. Comprenez de diffuser des vidéos de crabes appétissants ou marteler plus ou moins fort la paroi de l'aquarium avec des marteaux en caoutchouc. Pour les chercheurs brésiliens, les réactions des pieuvres permettent de conforter l'hypothèse de deux phases cycliques du sommeil : un sommeil lent et un sommeil agité.
Une fois cette catégorisation faite, l'équipe brésilienne a mesuré le temps de chaque état et quantifié le nombre de passages cycliques entre un état vers un autre.

Alternation cyclique entre états de sommeils tranquilles et actifs chez la pieuvre
Ainsi lorsqu'elles dorment, les pieuvres de cette espèce sont surtout plongées dans de longues sessions de sommeil calme, d'environ 6 minutes, interrompues de manière récurrentes par de courts épisodes de sommeil "actif" (environ 40 secondes pour le sommeil actif avec tressaillements et 10 secondes pour le sommeil calme moite-moite) et ce dans des boucles répétées toutes les 30 à 40 minutes.

Alors que penser de tous ces résultats? Dans cette étude, l'équipe de Rio semble avoir démontré que durant leur sommeil, les pieuvres de l'espèce Octopus insularis passent par des phases semblables à du sommeil paradoxal caractéristique de celui des oiseaux ou des mammifères. Les phases "calmes moite-moite" pourraient même être rapprochées au phases d'hémi-sommeil dont font l'expérience certains oiseaux comme les martinets ou certains mammifères, comme les cétacés, qui ne peuvent pas s’offrir de sommeil complet, au risque de se noyer ou de piquer littéralement du nez, et ne reposent qu’un seul de leurs hémisphères cérébraux à la fois.

Oiseau en hémi-sommeil
Il ne s'agit pas du premier invertébré chez qui on a caractérisé un état de sommeil paradoxal ceci étant dit car de telles phases auraient été attentivement observées chez la seiche Sepia officinalis en 2019, en plus des quelques observations anecdotiques chez des pieuvres dont je vous faisais part en introduction de cette chronique.

Sommeil paradoxal chez la seiche, Iglesias et al., 2019
Ce qu'on sait en plus ici, c'est que les pieuvres testées sont bel et bien en train de dormir lorsqu'elles s'agitent et changent de couleur de peau, car elles sont alors très peu réactives aux stimuli externes.
Mais peut-on affirmer sans crainte qu'elles soient en train de rêver? Selon Sylvia Lima de Souza Medeiros, l'étudiante qui a mené l'essentiel des expériences de l'étude, il est peu probable que l'expérience que vivent leurs pieuvres ressemble à nos longs rêves, emplis d'intrigues symboliques complexes. Le “sommeil actif” chez la pieuvre ayant une durée très courte, leurs rêves, s'ils existent, devraient plutôt ressembler à de petits vidéoclips, voire à des gifs animés.
Mais ce que je trouve personnellement le plus remarquable dans cette étude concerne la répartition de cette capacité de sommeil actif à travers le règne animal. On l'aura compris, plusieurs espèces de céphalopodes seraient donc sujets à des phases de sommeil paradoxal, ce qui rentre par contre en contraste avec les capacités testées de leurs plus proches parents, les gastéropodes comme l'aplysie ou la limnée chez qui ont été documentées des phases de sommeil ternes, calmes et d'un seul bloc. Par contre, une très récente étude publiée dans la revue Current Biology en Février 2021, semble avoir caractérisé des épisodes de sommeil paradoxal... chez la mouche du vinaigre! L'étude y est ici poussée à son paroxysme car l'équipe australienne qui l'a réalisée a été capable de caractériser l'activité des neurones individuels de leurs mouches durant ces épisodes.

A Paradoxical Kind of Sleep in Drosophila melanogaster
Si des animaux aussi éloignés phylogénétiquement qu'un humain, une mouche et un poulpe partagent cet état actif de sommeil, cela suggère une forte pression de sélection pour une telle acquisition indépendante au cours de l’évolution de ces lignées distinctes. Quel serait alors l'avantage évolutif d'avoir son sommeil interrompu par ces péripéties oniriques? L'hypothèse la plus en vogue est qu'il s'agit d'un élément important dans les processus cognitifs impliquant la mémoire, et c'est une piste des recherches que vont mener l'équipe brésilienne, en comparant l'apparence de la peau de leurs sujets octopédiens lorsqu'ils apprennent une nouvelle tâche, comme ouvrir un bocal dans lequel est piégé un crabe, et celle qu'ils pourraient avoir plus tard dans leurs phases de sommeils. Les poulpes rêveront-ils alors de gifs animés de crabes électriques?

Rêve de Poulpe?

Liens :
The Mind of an Octopus | Scientific American
À quoi rêvent les pieuvres ? | Guru Meditation
Comment Michel Jouvet a-t-il découvert le sommeil paradoxal ? | France Culture
Histoires d'animaux à dormir debout | Podcast Science
Octopuses, like humans, sleep in two stages | Science Mag
Octopuses have two alternating sleep states, study shows | EurekAlert
We Have The First-Ever Confirmation of Alternating Sleep States in an Octopus | Science Alert
Do octopuses dream of 8-armed sheep? New study hints at human-like sleep cycle in cephalopods | LiveScience
Animals Do Octopuses Dream?  | TreeHugger
Sleeping octopuses might experience fleeting dreams – new study | TheConversation
Octopus: Making Contact | About | Nature | PBS NAture

Références :
Frank, M. G., Waldrop, R. H., Dumoulin, M., Aton, S., & Boal, J. G. (2012). A preliminary analysis of sleep-like states in the cuttlefish sepia officinalis. PLoS ONE, 7(6), e38125. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0038125
Iglesias, T. L., Boal, J. G., Frank, M. G., Zeil, J., & Hanlon, R. T. (2019). Cyclic nature of the REM sleep-like state in the cuttlefish Sepia officinalis. The Journal of Experimental Biology, 222(1), jeb174862. https://doi.org/10.1242/jeb.174862
Meisel, D.V., Byrne, R., Mather, J., & Kuba, M. (2011). BEHAVIORAL SLEEP IN OCTOPUS VULGARIS. Vie et milieu - life and environment, 61 (4): 185-190 (pdf)
Medeiros, S. L. de S., Paiva, M. M. M. de, Lopes, P. H., Blanco, W., Lima, F. D. de, Oliveira, J. B. C. de, Medeiros, I. G., Sequerra, E. B., Souza, S. de, Leite, T. S., & Ribeiro, S. (2021). Cyclic alternation of quiet and active sleep states in the octopus. IScience, 0(0). https://doi.org/10.1016/j.isci.2021.102223
Tainton-Heap, L. A. L., Kirszenblat, L. C., Notaras, E. T., Grabowska, M. J., Jeans, R., Feng, K., Shaw, P. J., & van Swinderen, B. (2021). A paradoxical kind of sleep in drosophila melanogaster. Current Biology: CB, 31(3), 578-590.e6. https://doi.org/10.1016/j.cub.2020.10.081

 

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